La nage des Zombies ; quand un parasite prend le contrôle…

Vous vous rappelez de la série de science-fiction La Porte des étoiles, dans laquelle une escouade des forces spéciales de l’armée de l’air américaine se trouve confrontée à une espèce de parasite extraterrestre? Les fans se souviendront, le « Goa’uld Â» était un vrai cauchemar pour les personnages de cet univers fantastique. Installé dans la cavité abdominale de sa victime, il arrivait à entrer en possession du corps et de l’esprit de son hôte, faisant de celui-ci son esclave, un véritable zombie! Heureusement, ce n’est que de la fiction, de telles créatures ne peuvent être réelles, vous direz-vous! Et pourtant… Nul besoin d’explorer les confins de l’Univers. Il existe dans le monde animal des créatures du même acabit!

Entreprenant ses recherches dans les laboratoires de l’Institut de Biologie Intégrative et desSystèmes de l’Université Laval (IBIS), François Olivier Hébert amorce un projet transdisciplinaire novateur. Faisant appel aux dernières avancées de la biologie moléculaire, de la biochimie, de la génomique, de l’éthologie, de la physiologie des vertébrés, et j’en passe, le jeune chercheur tente de comprendre comment certains parasites arrivent à manipuler le comportement de leur hôte.

« Ce que j’essaye de comprendre, c’est comment le changement de comportement est modulé par l’activité biochimique et métabolique du parasite. En d’autres mots, comment le parasite fait pour contourner les défenses de son hôte et changer sa personnalité… grâce aux molécules qu’il exprime Â», nous explique-t- il en entrevue.

Plus particulièrement, il s’intéresse aux mécanismes complexes par lesquels un parasite bien particulier, logé dans la cavité abdominale de son hôte, arrive à influencer les processus neuronaux de celui-ci… Pas d’inquiétude, il ne s’agit pas d’un parasite capable de prendre le contrôle d’un être humain! À l’étude: la relation parasitaire entre un petit ver plat (Schistocephalus solidus), qui s’apparente au ver solitaire, et un petit poisson victime de son appétit, l’épinoche à trois épines (Gasterosteus aculeatus).

Un cycle de vie étonnant

Plongés malgré eux dans l’univers glauque d’une eau saumâtre du littoral, de petits œufs oblongs sont laissés pour compte. À peine écloses, de minuscules petites pelotes couvertes de longs cils innocents valsent librement dans l’eau, tournoyant en douceur. À leur allure tout inoffensive, nul ne pourrait se douter de leur sinistre dessein. Sous cette enveloppe ciliée, une masse spongiforme embryonnaire poursuit son développement. Munie de six petites paires de crochets acérés, la larve s’impatiente, spasmodique, en attente du moment opportun.

À l’horizon, de petits crustacés aquatiques se hasardent çà et là dans les eaux troubles de la lagune. Tenté, l’un d’eux se fait prendre au piège. C’est un copépode; la première victime de notre parasite. Avalée tout rond, la larve amorce alors un long périple. Débarrassée de son enveloppe ciliée, elle pénètre la cavité interne du crustacé au moyen de ses crochets. Loin d’être une fin, plutôt un moyen, celui-ci lui servira d’appât…

Se nourrissant avec avidité de larves, d’insectes aquatiques et de petits crustacés, l’épinoche à trois épines n’a aucune idée de la menace qui le guette. L’ingestion d’un seul copépode infecté pourrait changer son existence en un véritable cauchemar. Et pop! Une jeune épinoche a mordu à l’hameçon! Tel est pris qui croyant prendre. Si son système immunitaire échoue à éliminer l’intrus dans les 24 heures suivant l’ingestion, l’infection pourrait être irréversible.

Trop tard… La larve a déjà entrepris ses macabres projets. Quelques heures à peine et elle aura traversé la paroi intestinale de son nouvel hôte. À la chaleur humide de ses entrailles, son abdomen fera un parfait incubateur. Suspendu dans un enchevêtrement de membranes, le parasite poursuit tranquillement sa métamorphose, vampirisant littéralement son hôte de l’intérieur.

« Je trouve ça fascinant! Â» s’exclame François Olivier Hébert. « C’est comme une version super invasive et presque “intime” du vampire, qui puise son énergie vitale directement des ressources énergétiques de son hôte. Comme quoi les idées du cinéma ne nous viennent pas de si loin! Â»

Se goinfrant sans répit, sa croissance devient vite exponentielle. D’une semaine à l’autre, son poids peut presque doubler, jusqu’à atteindre une taille gargantuesque. Durant cette période d’incubation, il prend enfin la forme d’un ver. Sa musculature se découpe et sur chaque segment de son corps se développent des organes génitaux rudimentaires. Seulement quelques mois et bientôt il sera fin prêt…

Petit à petit, l’épinoche semble être insidieusement envahie d’une étrange torpeur nauséeuse. Dans les langueurs épaisses de sa lagune, elle devient de moins en moins énergique et vigilante. Elle semble ne plus vraiment savoir ce qu’elle fait, confuse, voire totalement absente. Elle adopte des comportements étranges, souvent téméraires et inconscients.

Fatalement, un oiseau piscivore plonge sur elle et la piège dans son bec, saisissant l’opportunité! Triste fin peut-être pour l’épinoche de servir de repas à un canard qui passait par là. Mais, dit-on, le malheur des uns fait le bonheur des autres. Pour tous, l’histoire ne s’arrête pas là. Un passager clandestin fait son chemin…

Moins de 48 heures après avoir atteint l’intestin de son hôte final, notre parasite atteint sa maturité sexuelle et produit déjà des œufs. Hermaphrodite, il peut se reproduire avec l’un de ses semblables non-apparentés, avec ses frères et sœurs ou encore avec lui-même. En une période de reproduction explosive, il peut pondre environ 20 000 œufs! Après une semaine, il les a tous pondus et meurt.

Expulsés par l’oiseau du même coup que… ses fientes, des milliers d’œufs sont laissés au gré des vents. Par bonne fortune, certains d’entre eux voient leur chute amortie par les eaux. Un lagon, tel que celui qui avait vu éclore les œufs de leurs aïeux.

C’est le début d’une nouvelle épopée!

De véritables zombies

Dans le banc de poissons, certains commencent à se transformer… Ils sont infectés. Tranquillement, leur état se détériore, comme de vrais morts-vivants!

L’apparence extérieure des épinoches infectées change d’allure, ce qui les rend visuellement différentiables de leurs congénères non infectées. Les pigments de leur peau se détériorent. Leurs couleurs vert argenté, olive ou verdâtre, même les couleurs nuptiales rougeoyantes qu’arbore fièrement l’épinoche mâle en temps de frai, perdent de leur éclat. Leur silhouette, quant à elle, prend une tout autre forme. La taille et la morphologie de leur tête semblent différentes. Leur abdomen se distend sans cesse davantage à mesure qu’augmente la masse parasitaire.

De l’intérieur, ce n’est guère plus réjouissant. Littéralement bouffée par les vers, une seule épinoche infectée peut héberger parfois jusqu’à 10, 20, même plus de 50 parasites, pour un maximum répertorié de 130! À considérer que ceux-ci « nagent Â» dans le milieu extracellulaire interne (entre les cellules) de leur hôte et que leur masse combinée peut parfois excéder celle de l’hôte, on peut s’imaginer le dégât! Déplacement des viscères, constriction de l’estomac… Poussés dans la région antérieure de la cavité abdominale de l’épinoche, le cœur et le foie sont parfois même arrachés aux tissus qui les maintenaient en place. Le gras qui enveloppe normalement le cœur et les intestins de l’épinoche disparaît complètement. Le poids de certains organes comme le foie réduit. Pas étonnant… La demande que placent ces parasites sur les réserves énergétiques de leur hôte est considérable!

Toutes ces restrictions physiques et énergétiques ont un impact certain sur la croissance, le développement sexuel et, de manière générale, sur toute l’écologie de l’épinoche infectée, mais aussi sur ses comportements.

Certes, de telles contraintes physiologiques affectent directement ses mouvements locomoteurs et respiratoires. Nager devient énergétiquement plus coûteux. Comme un zombie, il en vient à se déplacer lentement, avec peine. Même les décisions de l’épinoche semblent être affectées.

« Ca m’inspire toute la puissance de l’idée du zombie véhiculée par le cinéma hollywoodien des années fin 60 et début 70 : une infection profonde et viscérale qui change la personnalité de l’hôte, dont les comportements deviennent machinaux et mécaniques, sans rapport à leur utilité immédiate et qui, au final, leur est délétère et létale Â», déclare l’amateur de films d’horreur et gore, François Oliver Hébert.

Pour le chercheur cela dit, il est important de noter trois modifications majeures au comportement des épinoches infectées soit: « une perte de réponse anti-prédateur, une perturbation des migrations journalières et une préférence pour les milieux à température optimale de croissance parasitaire Â».

D’abord, les épinoches infectées sont plus audacieuses, voire téméraires. Elles quittent plus facilement la sécurité apparente du banc de poissons pour aller s’alimenter ailleurs, seules, loin de leurs congénères. Lors d’un stress, ou lorsqu’un prédateur les attaques, elles fuient le danger plus lentement, s’éloignent moins et se cachent moins bien. Elles semblent n’être capables de mouvements rapides que sur de courtes distances. Elles descendent moins profondément dans l’eau lorsqu’elles se sauvent. Tous leurs comportements de fuites sont altérés. Et, après un stress, elles retournent plus rapidement à leurs occupations que leurs congénères non infectées, s’exposant à nouveau au danger. En fait, affirme François Olivier Hébert, « ils perdent toute peur des prédateurs et parfois s’en approchent bêtement. Â»

Puis, les épinoches infectées se tiennent davantage à proximité de la surface durant le jour, alors que les autres nagent parfois plus près de la surface la nuit, mais s’en éloignent le jour. Voilà qui augmente la visibilité et du même coup la vulnérabilité des épinoches infectées. « Les poissons lourdement infectés en viennent à errer en surface de l’eau en tournant en rond sans trop savoir pourquoi, à l’instar d’un zombie dans un centre d’achat Â», caricature François Olivier Hébert en riant.

Et, comme pour couronner le tout, les épinoches infectées semblent préférer les eaux qui sont à une température optimale pour le parasite. Alors que notre parasite ne peut se développer pleinement qu’à une température de 20 °C, pas en bas, le fait que l’épinoche se tienne dans des eaux plus chaudes permet au parasite d’avoir une croissance plus rapide. La probabilité d’une transmission réussie du parasite à l’hôte final en serait donc augmentée. Qui plus est, les eaux plus chaudes se trouvent généralement à la surface ou en marge d’une étendue d’eau, là où un prédateur a davantage de chances de les apercevoir.

En résumé, nous dit François Oliver Hébert, « ils sont encore des poissons, mais complètement dénaturés : ils nagent bêtement à des endroits familiers sans aucun but précis, ils ne se reproduisent plus, ils perdent la plupart de leurs fonctions physiologiques normales, bref, ils deviennent simplement une enveloppe corporelle encore « fonctionnelle » asservie aux besoins du parasite. Â»

Ceci étant dit, il semble que ce parasite tire avantage de tels comportements. Ceux-ci favorisent tous la transmission du parasite à l’hôte final et l’achèvement du cycle de vie du parasite. Dans tous les cas, soit les comportements qu’adopte l’épinoche infectée la rendent plus susceptible d’être capturée par un prédateur, soit ils favorisent le développement du parasite. Qui plus est, le jeune chercheur attire notre attention sur un point particulier. « Il semblerait que ces changements se mesurent systématiquement lorsque le parasite atteint une taille suffisante pour passer à l’hôte final.»

Pour certains chercheurs, ces changements comportementaux ne sont peut-être seulement que les conséquences d’effets secondaires liés à l’infection par le parasite. Adopter de tels comportements pourrait être un moyen pour l’épinoche de compenser la lourde dépense énergétique que lui impose la présence du parasite, par exemple.

Pour d’autres, comme pour François Olivier Hébert, il pourrait s’agir d’un cas de manipulation active du système endocrinien de l’hôte par le parasite. Reste à voir comment le parasite fait exactement pour avoir un impact sur le système nerveux central de son hôte, surtout s’il n’a pas nécessairement un accès direct au système sanguin de ce dernier. Peut-être libère-t- il certaines « hormones Â» (des substances neuro-actives) qui lui permettraient de prendre possession du cerveau de son hôte et de modifier son comportement!

Des recherches prometteuses

Afin de connaître le fond de l’histoire, de plus amples recherches sont encore nécessaires. Il faudrait entre autres déterminer les changements moléculaires qui s’opèrent dans le cerveau de l’épinoche infectée. Puis, il faudrait aussi identifier les mécanismes exacts par lesquels le parasite communique avec le cerveau de l’épinoche. Or, voilà justement le genre d’objectifs que tentent d’atteindre les recherches doctorales de François Olivier Hébert.

Ce projet transdisciplinaire novateur implique l’emploi de nombreuses méthodes de recherches. Et, certaines sont plutôt étonnantes! D’ailleurs, l’une d’entre elles consiste à injecter à des individus sains du sang d’épinoches infectées, afin de documenter les effets que cela pourrait avoir sur leurs comportements. N’est-ce pas là le genre d’expériences dignes des savants fous de science-fiction?

Certes, le jeune chercheur a encore du pain sur la planche… Néanmoins, ses résultats pourraient grandement contribuer à l’avancement de nos connaissances. Ce projet « permettra d’identifier certains mécanismes de manipulation du comportement par un parasite non cérébral chez les vertébrés, ce qui n’a encore jamais été réalisé Â», nous dit-il fièrement. Mais de manière générale, il nous permettra aussi de mieux comprendre « comment fonctionnent les comportements et comment ils sont influencés par leur environnement Â», ajoute-t- il.

Bibliographie

Arme, C., Owen, R. W. (1967). Infections of the three-spined stickleback, Gasterosteus aculeatus L., with the plerocercoid larvae of Schistocephalus solidus (Müller, 1776), with special reference to pathological effects.Parasitology, 57(02), 301-314.

Barber, I., & Svensson, P. A. (2003). Effects of experimental Schistocephalus solidus infections on growth, morphology and sexual development of female three-spined sticklebacks, Gasterosteus aculeatus. Parasitology, 126(4), 359-367.

Hébert, F. O., & Aubin-Horth, N. (2014). Ecological genomics of host behavior manipulation by parasites. In Ecological Genomics (pp. 169-190). Springer Netherlands.

Hebert, F. O., communications personnelles, mars 2016

Hebert, F. O., Phelps, L., Samonte, I., Panchal, M., Grambauer, S., Barber, I., & Aubin-Horth,

Koketsu, W. (2004). Environmental correlates of parasitism in introduced threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus) in the Upper Deschutes River Basin, Oregon.